Lumberton, eine adrette, friedliche Kleinstadt im US-Bundesstaat North Carolina mit weißen Lattenzäunen und ordentlich gestutzten Rasenflächen, roten Rosen im Vorgarten, freundlich winkenden Feuerwehrleuten. Bis Mr. Beaumont beim Rasensprengen einen Schlaganfall erleidet. Sein Sohn, der College-Student Jeffrey, gespielt von Kyle MacLachlan, besucht seinen Vater im Krankenhaus und vertritt ihn im Eisenwarengeschäft. Auf dem Heimweg überquert er eine Wiese. Im Gras findet er ein menschliches Ohr. Ameisen krabbeln darauf herum. Unter der Grasnarbe wimmelt es von Insekten. Jeffrey schwankt zwischen Abscheu und Faszination. Das Ohr wirkt wie ein Fremdkörper in der amerikanischen Kleinstadtidylle und lässt Jeffrey keine Ruhe. Jeffrey bringt es zur Polizei. Der örtliche Kriminalpolizist kann ihm nichts über die laufenden Ermittlungen sagen. In dessen Tochter Sandy (Laura Dern) findet Jeffrey eine Verbündete. Von ihr erfährt er, dass es eine Spur gibt, die zu der Nachtclubsängerin Dorothy Vallens (Isabella Rossellini) führt. Diese singt am Abend in einem Nachtclub, in einem blauen Samtkleid, den titelgebenden Song „Blue Velvet“. Der Song wurde 1963 in der Version von Bobby Vinton 1963 zu einem Erfolg.

Jeffrey gibt sich als Kammerjäger aus und wird von Dorothy in ihre Wohnung gelassen. Er findet dort einen Zweitschlüssel und verschafft sich abends erneut Zutritt zur Wohnung, wo er sich im Wandschrank versteckt, bis er von Dorothy entdeckt wird. Sie bedroht ihn mit einem Messer und treibt ihn zurück in den Schrank, als jemand an der Tür klopft. Durch die Lamellen der Schranktür beobachtet Jeffrey, wie der gewalttätige Gangster und Psychopath Frank Booth (Dennis Hopper), der ein Gasinhalationsgerät bei sich trägt, Dorothy in einem Rollenspiel erniedrigt und vergewaltigt. Und er erfährt, dass Frank Dorothys Mann, von dem das Ohr stammt, und ihr Kind entführt hat.